Huntingtower Castle fu costruito in più fasi dal [[XV secolo]] dal [[clan Ruthven]]. Nell'estate del 1582, il castello fu occupato da [[William Ruthven, I conte di Gowrie]]. Gowrie è statofu coinvolto in un complotto per rapire il giovane re [[Giacomo I d'Inghilterra|Giacomo VI]], figlio della regina [[Maria Stuarda|Maria]]. Nel 1582, Gowrie ed i suoi soci hanno sequestratosequestrarono il giovane re e lo tennero prigioniero per 10 mesi. Giacomo riuscì a fuggire e perdonò Gowrie, ma dopo un secondo tentativo fallito da Gowrie e da altri per rovesciarlo, la sua proprietà venne sequestrata dalla corona.
Il castello e le terre sono statefurono restituite alla famiglia Ruthven nel 1586. Tuttavia, nel 1600, i fratelli John e Alexander Ruthven furono implicati in un altro complotto per uccidere il re e vennero giustiziati. Questa volta il re fu meno misericordioso: così come il sequestro dei beni, abolì anche il nome di Ruthven e decretò che nessuno sarebbe stato ammesso come successore nel titolo e nelle terre. Così il Clan Ruthven cessò di esistere e il castello è stato rinominato ''Huntingtower''. Il castello rimase in possesso della corona fino al 1643, quando fu assegnato alla [[Clan Murray|famiglia di Murray di Tullibardine]].
[[John Murray, I duca di Atholl]] risiedeva nel castello, dove sua moglie, Lady Mary Ross partorì un figlio, il 7 febbraio 1717. Dopo la morte di Lady Mary, nel 1767, il castello cominciò ad essere trascurato ed è stato abbandonato come luogo di residenza, setranne nonche da braccianti del luogo. Oggi, il castello può essere visitato dal pubblico e viene talvolta usato come un luogo per cerimonie.
